Споруджена всередині 18 ст. на колишній Московській вулиці на місці дерев'яної церкви. За об'ємно-просторовим вирішенням вона належить до різновиду тетраконхових будівель. Церква мурована, однобанна, за типом – хрещата з короткими раменами (до сходу і заходу прилягають рівновисокі екседри) - центричний храм.

Гарні пропорції споруди підкреслено струнким, пірамідальним силуетом з видовженим світловим барабаном, стриманими оздобами в дусі пізнього українського бароко. Споруда двоповерхова — на першому була тепла церква, на другому — холодна, досить рідкісна риса для української храмової архітектури.

Фасади насичені пластикою, пояси ніш поділяють їх на яруси. Перший вирішений більш стримано: рустовані пілястри, обробка віконних прорізів лаконічна. Другий ярус має гладенькі пілястри і розвинену обробку віконних прорізів (ніші, тяги складного профілю та замки). Нижній поверх перекритий напівциркульним склепінням. Горішній поверх світловий, східна конха розписана традиційним олійним живописом 18 ст., простінки барабану – живописом початку 19 ст. з архітектурними мотивами. Фахівці вбачають у цій пам'ятці риси творчості І.Г.Григоровича-Барського.

Іван Тернавіот, нащадок роду Тернавіотів. Його батько Петро та дід Стерій були знаними ніжинськими війтами. При церкві діяли парафіяльна школа і шпиталь. У 1787 -1804 роках у церкві служив священиком батько уродженця Ніжина, всесвітньо відомого мореплавця Ю.Ф. Лисянського. У дворі церкви зберігся будинок священика Ф.Лисянського.

З балкону Іоанна-Богословської церкви місто і його жителів благословив святий Іоанн Кронштадській, під час відвідин Ніжина.

У 1954-1955 рр. провадились реставраційні роботи.

В даний час в будівлі розташовано відділ Державного архіву Чернігівської області.