Побудована у 1780 р. на міському Іоанно-Богословському (Іоанно-Милостивому) кладовищі на південно-західній околиці міста, яка мала історичну назву Обжарівщина. Кладовище виникло у 1732 р.
Історія кладовищенського храму пов’язана з ім’ям грецької купецької родини Тернавіотів. Стерій Іванович Тернавіот прибув в Ніжин з Македонії приблизно в 1671 році. Як і інших греків, місто привабило його вдалим географічним розташуванням. Стерій Тернавіот та його син Петро тривалий час володіли в Ніжині правом на «індуктивний збір» - збирали мито з привізних товарів. Обидва займали посаду міського війта (Стерій у 1714-1718 рр., а Петро у 1725-1750). П.С.Тернавіот окрім посадиНіжинського війтау 1729 р. був призначений гетьманом Д.Апостолом на посаду «войскового екзектора», збирача податків у військову скарбницю. В родині зберігалась духовна святиня – ікона Іверської Божої Матері, перевезена в Ніжин з Афону. Син П.Тернавіота Іван заповідав поховати себе на Іоанно-Богословському кладовищі, побажавши, щоб Афонська святиня після його смерті була перенесена до кладовищенської церкви Іоанна Милостивого.
